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比企氏为信浓国守护，由于长清的长子长经是赖家的侧近，所以小笠原氏归属于比企氏的军事指挥。
北条氏与比企氏的对立最后以比企能员的败北告终，长经等信浓御家人被抓之后，不仅被没收总领领地，还被处以流刑。
之后，长经被赦免，并在“承久之乱”中与武田氏一起成为幕府军中山道的大将，攻上京都。在战后的论功行赏中被授予阿波国守护之职。
比企氏之乱后，信浓国守护职由北条氏继承，一直延续到元弘三年。在此期间，小笠原氏加强了与北条氏的联系并在信浓扩大了自己的势力范围。
其中，小笠原总领之职曾被族中的伴野氏所掌握，随着霜月骚动中伴野氏的没落，又归回于小笠原氏。
元弘元年，后醍醐天皇发起倒幕军并固守在山城国的笠置山。在此元弘之乱的关头，幕府军派遣了讨伐军。
此时，信浓国御家人等在信浓守护北条氏的指挥下出阵，作为军大将的小笠原宗长贞宗父子也从军出战。
笠置城在一个月后被攻陷，后醍醐天皇也被流放到隐岐。但是，不久后就从岛上逃出，并在伯耆国船上山向全国发出了讨幕的号令。
为此，幕府方的大将足利高氏向小笠原氏总领-宗长请求支援，并再三劝说其加入，之后终于为宗长所采纳。不久，幕府灭亡，建武新政开始。
建武二年小笠原贞宗被补任为信浓国守护，把原领地的埴科郡船山定为守护所。
但是，由于建武新政的恩赏有很多缺乏公平的地方，而且采取了可以说是“时代错误”的政治姿态，引起了武士们的诸多不满，尊奉足利尊氏为首领的呼声日渐高涨。
七月，拥立北条高时遗孤-北条时行的诹访一族攻打了守护所。
此时，贞宗正在迎击北条军；虽然派出了府中镇抚军，但是却被时行趁势攻占镰仓，并驱逐了尊氏的弟弟直义。
这就是为世所称的“中先代之乱”。危乱之际，尊氏在未经天皇许可之下，下行东国，镇压时行军，并夺回了镰仓。
由于镰仓的足利尊氏无视天皇再三的归洛诏令，后醍醐天皇以新田义贞为大将，派遣了讨伐军。
至此，尊氏与后醍醐天皇决裂，历史也进入了南北朝的内乱时代。
之后，历经波折，足利氏的北朝终于占了上风，由尊氏开创了足利幕府。
期间，小笠原氏归属于足利氏，并且依靠出色的表现巩固了自己的地位。当时，为了让世人知晓足利政权内的小笠原氏的地位，在康永四年八月特意举行了为后醍醐天皇准备的天龙寺供养仪式。
在这个供养仪式上，有众多的武士随从，而当中的先阵十二人中就有总领小笠原政长，供奉武士三十二人名单当中，也有政长的弟弟政经以及一族的政光宗光的名字。
小笠原氏之所以能担当先阵，不单是因为信浓守护家的地位，也显示出当时其在幕府政权内受到的特殊优待。
后来，南北朝内乱并没有因此而结束，信浓国内也没有纳入守护小笠原氏的统治之下。南朝的宗良亲王入主信浓，文和四年，在宗良亲王手下聚集的信浓南朝势力的诹访氏和仁科氏等一族举兵倒幕，与小笠原长基的军队在桔梗原交战。
合战最后以小笠原氏的大胜告终，之后信浓的南朝方势力衰退，逐渐被幕府政治所渗透。
但是到了1400年，小笠原长秀惹恼了信浓的国人和豪族，发生了大塔原合战。
以村上氏为首的大文字一揆众人，集聚北东中信地方的国人起兵反对守护长秀。
此时，服从守护长秀的是小笠原氏地盘上的伊那府中地方的武士。
这就是被称为“大塔会战”的战斗。这起事件毫无疑问的印证了南北朝以来小笠原氏与国人众对立的这样一个背景。
不久，信浓的国人众在篠井附近布阵，与善光寺的长秀对峙。
长秀因无法固守善光寺而逃向盐崎城。之后，国人众继续发动攻击，长秀与一部份军队进入到盐崎城内。
剩余的士兵眼看坂西长国古米入道饭田入道常叶入道等退路已经被截断，只好逃往大塔的古砦。
由于砦里没有备用的军粮，被国人众攻陷的时候所有长秀麾下的武士都被杀死，无一幸免。
另一方面，进入盐崎城内的长秀在国人众的攻击下也是死伤惨重，眼看气数将尽。
此时，同族的守护代大井光矩作为中间人出来调解。
借此，长秀才得以脱身，垂头丧气地逃回京都，后来又被罢免了信浓守护职。
应仁之乱时的小笠原家划分为三家：守护家-铃冈城主政秀，政康之孙-家长的伊那小笠原家，以及本来能当上总领家的持长之孙--长朝的府中小笠原家。
本支流三足鼎立，一直互相争斗。直到小笠原长时败走越后，到辉长成为小笠原家婿养子继承了小笠原家。
也就是说小笠原辉长是有资格开幕的，毕竟他也是清和源氏的后代。
足利义氏顿时激动的站了起来道：“不可能，混蛋，果然是叛臣！”
竹中半兵卫笑道：“还希望古河殿下认清现实，北条家已经降服，本家随时可以攻打古河城。”
足利义氏指着竹中半兵卫道：“你敢威胁我？”
竹中半兵卫笑道：“这是在下的忠告。”
相马内膳亮连忙说道：“请竹中様先下去休息吧，等殿下和家臣们商量一下再说。”
竹中半兵卫点点头便离开了。
足利义氏看向相马内膳亮道：“为什么不直接拒绝？”
相马内膳亮摇头道：“殿下，古河城挡不住小笠原军的进攻啊，难道殿下想看家名被灭吗？”
足利义氏沉默了一下，最终同意与小笠原辉长联手。